Connu principalement pour avoir reçu le Prix Nobel d'économie, Tirole a publié de nombreux articles traitant de la théorie des jeux, de la finance, et de la régulation des marchés. Ses travaux de recherche incluent la théorie de l'organisation industrielle, la théorie de finance d'entreprise et Concurrence dans les télécommunications.
Après avoir étudié l'ingénierie à Polytechnique et l'Ecole des Ponts ParisTech, il a obtenu un master en mathématiques de décision de l'université Dauphine. Il poursuivit jusqu'au doctorat, reçu du Massachusetts Institute of Technology.
Il a occupé le poste de président à la fois de l'Association Economique Européenne et de la Société d'Econométrie, et a enseigné l'économie au MIT tout comme à Polytechnique.
Natif de Troyes, en France, il a ensuite vécu à Paris et à Boston, dans le Massachusetts (USA).
Tout comme lui, son collègue mathématicien spécialisé en théorie des jeux John Forbes Nash reçut également le prix Nobel d'économie et le John von Neumann Theory Prize.